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Pinkie Pie muss mit ihrer Party die Situation retten, als ein wichtiger Freundschaftsgipfel mit den Yaks zu einem Desaster wird. Doch sie muss erst ganz Equestria bereisen, um die richtige Partyinspiration wiederzuerlangen. Twilight erkennt, dass sie vor ihrem Umzug nach Ponyville eine schlechte Freundin war.

Die verrückte Wissenschaftlerin: Die verrückte Wissenschaftlerin ist eine Vogeldame namens Akna, die Po und seine Freunde vor den Wieseln gerettet hat. Sie hat auch die Skorpione gebaut und mit deren Hilfe die Früchte von Pelpels Plantagen geklaut, da es in ihrer Heimat schon lange nicht mehr geregnet hat. Zu Klinges Überraschung berichtet Akna, dass sie vor vielen Jahren ihren Bruder Alfie kennengelernt habe, der auf der Suche nach den Tianshang-Waffen gewesen sei. Zuma, die Anführerin aus dem nahegelegenen Tikal und der „Protektor“, besaß zwei Sturmräder, mit deren Hilfe man auf Blitzen reiten kann.

Lügen haben faule Äpfel Apple Bloom will einen Fehler mit einer Notlüge vertuschen. Also erzählt ihr Applejack, wie sie gelernt hat, die Wahrheit zu schätzen, nachdem eine Reihe von Lügen fast die Farm zugrunde gerichtet hätte und die ganze Apple-Familie ins Krankenhaus gebracht hat. Flügelmann-Bescheidenheit Rainbow Dash und Twilight Sparkle werden zur Wonderbolt Academy geschickt, um den zwei Freunden Vapor Trail und Sky Stinger dabei zu helfen, ein Freundschaftsproblem zu lösen. Denn das verhindert, dass sie in die Academy aufgenommen werden.

Applejack wird von ihrem Cousin Braeburn zum Eimerball-Turnier herausgefordert. Als sie den Bewohnern von Ponyville das Spiel erklären will, muss sie feststellen, dass Pinkie und Fluttershy wahre Naturtalente sind. Die Karte schickt Applejack und Fluttershy nach Las Pegasus. Sie treffen auf Flim und Flam, die in einem Resort namens Gladmane's arbeiten.

Pinkie und Rarity treffen sich mit Maud in Mähnhattan. Die Pie-Schwestern feiern ihren PSSD-Tag und Pinkie will unbedingt das perfekte Geschenk für Maud finden, weil diese immer so tolle Geschenke hat. Rarity hilft ihr dabei – und sieht sich in Mähnhattan nach einem guten Ort für eine neue Boutique um … Scootaloo und Sweetie Belle wollen auch mal was allein unternehmen, weil ja nicht jede der Freundinnen die Liebe zu den gleichen Hobbys teilt. Apple Bloom ist besorgt, dass der Schönheitsfleckenclub nun auseinanderbricht.

Spike wird ins Drachenland gerufen. Dort muss der alte Drachenlord abdanken und ein Nachfolger soll sich durch den Drachenkampf auszeichnen. Spike will sich zunächst aus dem Staub machen, nimmt dann aber doch am Kampf teil, weil der einzige Weg, die den Drachen verhassten Ponys zu schützen, darin besteht, Drachenlord zu werden. Im Kampf verbündet er sich mit Ember, der Tochter des amtierenden Drachenlords, die ebenfalls klein und schmal von Gestalt ist. Spike gewinnt den Kampf, gibt das Zepter des Drachenlords aber an Ember weiter.

Rainbow soll bei den Wonderbolts mitfliegen. Allerdings ist ihr erster Tag ziemlich hart. Sie hat das Gefühl, nur Fehler zu machen und zu allem Überfluss nennen sie die anderen auch noch Rainbow Crash. Rainbow versucht, mit einer besonderen Eigenschaft hervorzustechen, um wahrgenommen zu werden, aber erfolglos. Starlight hält nichts vom Freundschaftsfeuer-Fest und will daran nicht teilnehmen. Twilight liest ihr eine alte Geschichte vor, die von Snowfall handelt.

Twilight will einen Familienbesuch im Kristallkönigreich machen. Die Bewohner dort sind in höchster Alarmbereitschaft, denn sie haben Angst, mit der Liebe, die Flurry Heart umgibt, die Wechselponys anzulocken. Spike, der ja im Kristallkönigreich wegen seines Mutes und seiner Tapferkeit berühmt ist, macht sich mit den Wachen auf die Suche nach den Wechselponys und begegnet Thorax, einem Wechselpony, das so gerne einen Freund finden würde. Während die Ponyfreundinnen nach Yakyakistan reisen, verbringt Discord einen „Männerabend" mit Spike und Big Mac.

Applejack arbeitet zu viel und hat überhaupt keine Zeit, sich zu entspannen. Rarity überredet sie trotzdem zu einer Stunde im Spa. Twilight will in dieser Zeit die Schweinefütterung übernehmen. Im Spa funktioniert die Dampfsauna nicht. Applejack findet ein Leck und repariert es. Fluttershys Bruder kommt zu Besuch und nistet sich gleich bei den Eltern ein. Verantwortung will er für nichts übernehmen und auch nicht arbeiten.

Gabby, die Greifin, kommt nach Ponyville, weil sie begeistert ist, wie die Ponys in Freundschaft leben. Ihre große Hoffnung ist es, auch ihre Bestimmung zu finden und einen Schönheitsfleck zu bekommen. Das hat es noch nie gegeben! Rarity will am Abend ihre neue Boutique in Canterlot eröffnen, aber ein Problem jagt das nächste.

Die Ponyfreundinnen fahren ins Kristallkönigreich, denn Twilight ist endlich Tante geworden. Starlight, die nun Twilights Schülerin geworden ist, kommt ebenfalls mit, denn der Verwandtschaftsbesuch lässt sich gut mit ihrer ersten Freundschaftslektion verbinden … Das Kristallherz ist zerstört und damit kommt Eis und Schnee über das Kristallkönigreich.

Starlight Glimmer will sich an Twilight und ihren Freundinnen rächen. Sie bemächtigt sich dafür eines Zaubers, der die Vergangenheit, Gegenwart und Zukunft von Equestria für immer verändern könnte. Prinzessin Twilight versucht weiter, Starlight daran zu hindern, die Vergangenheit zu verändern, doch sie fürchtet, dass ihre Bemühungen vergebens sind.

Der Schönheitsfleck Pip Squeak tritt zur Wahl des Klassensprechers an und der Schönheitsfleckenclub unterstützt ihn dabei. Doch dann helfen sie dadurch auf ungeahnte Weise sogar ihrer Langzeitfeindin Diamond Tiara. Pinkies Geheimnis Pinkie Pie fällt es schwer, ein Geheimnis um Prinzessin Cadance und Shining Armor geheim zu halten.

Applejack und Rarity werden nach Mähnhattan gerufen, um ein Freundschaftsproblem zu lösen. Sie helfen Coco Pommel bei einem großen Projekt in ihrer Nachbarschaft, doch merken schnell, dass sie sich übernommen haben. Als Applejack nicht am Hufschwestern-Festival mit Applebloom teilnehmen kann, springt Big Mac für sie ein.

Fluttershy beschließt, sich ihren Ängsten zu stellen und nimmt mit ihren Freunden an der Gruselnacht teil. Rainbow Dash wird eines Verbrechens beschuldigt, das sie nicht begangen hat. Jetzt liegt es an Rarity, die Unschuld ihrer Freundin zu beweisen.

Applejack freut sich darauf, den Freundschaftsfeuer-Abend mit Pinkies Familie zu feiern. Doch dann stellt sie fest, dass die Pies den Festtag auf der Steinfarm ganz anders feiern, als sie es gewohnt ist. Twilight kehrt aus Canterlot zurück und bemerkt, dass ihre Freunde eine erstaunlich enge Freundschaft zu Discord aufgebaut haben. Sie ist über diese Freundschaft sehr verwundert und vermutet, dass Discord etwas Böses plant.

Prinzessin Twilight und Fluttershy werden von der Karte beauftragt, einen Streit zwischen zwei verfeindeten Familien zu schlichten – doch die Familien wissen nicht einmal mehr, wieso sie überhaupt streiten. Eine alte Freundin von Applejack ist ein großer Popstar geworden und Applejack fürchtet, dass der Manager der Sängerin nicht das Beste für sie im Sinn hat.

Die sechs Freundinnen werden gerufen, um ein Freundschaftsproblem zu lösen, doch dann entdecken sie ein seltsames Dorf, in dem alle Ponys ihre Schönheitsflecken aufgegeben haben. Den sechs Freundinnen werden ihre Schönheitsflecken genommen und sie müssen einen Weg finden, sie zurückzubekommen. Als sie ein dunkles Geheimnis über das Pony erfahren, das ihre Schönheitsflecken genommen hat, glauben sie, die Lösung gefunden zu haben.

Prinzessin Luna bittet die Freundinnen um Hilfe, den Tantabus zu finden. Diese magische Kraft droht, die Träume aller Ponys in Equestria in Albträume zu verwandeln. Raritys Traum von einer eigenen Boutique in Canterlot ist endlich wahr geworden. Ihr neues Geschäft ist ein großer Erfolg, doch dieser Erfolg hat seinen Preis und Rarity ist sich nicht sicher, ob sie diesen Preis bezahlen will.

Es ist die Zeit gekommen, Tritannus und Icy zu bezwingen. Es beginnt eine Riesenschlacht, in der alle Königreiche vereint gegen die beiden kämpfen. Bloom und die Winx müssen Tritannus stoppen, bevor er die Meeresherrschaft an sich reißt. Tritannus hat seine Cousine Layla gefangen.